Tämä kolmilaivainen uusgoottilainen pyhäkkö ydinkeskustassa Vapaudenaukiolla valmistui vuonna 1867. Tyylikäs alttariasetelma Kristus ristillä -alttaritaululla (Karl Gottlieb Wenig), värikkäät lasimaalausikkunat ja rakennustakin vanhemmat kattokruunut luovat kirkkoon loistoa. Tornissa soi Tallinnan vanhin vironkielisellä tekstillä varustettu kirkonkello (1872).
Pyhän Johanneksen kirkossa voi ihailla kymmentä Dolores Hoffmannin maalaamaa lasimaalausikkunaa. Lasimaalaukset kertovat eri tarinoita Johanneksen evankeliumista. Evankelistien Johanneksen ja Luukkaan lasimaalaukset on pimeänä aikana myös valaistu.